Ditinggalkan saat kecil oleh ibunya, Aoi Tsubaki selalu memiliki kemampuan untuk melihat “ayakashi”—roh dari Alam Tersembunyi. Shirou Tsubaki, kakeknya yang memiliki kemampuan yang sama, membimbingnya dan mengajarinya cara hidup bersama ayakashi dengan damai. Ketika kakeknya tiba-tiba meninggal, Aoi yang mandiri harus melanjutkan karir kuliahnya, hanya berbekal pengetahuannya dalam memasak sebagai sarana perlindungan terhadap roh pemakan manusia. Dengan harapan bahwa ayakashi tidak akan berpaling padanya atau manusia lain yang tidak mengetahuinya sebagai makanan lezat, dia mengambil tanggung jawab untuk memberi makan makhluk lapar yang melintasi jalannya.
Setelah memberikan makan siang kepada ayakashi misterius, Aoi dipindahkan ke Alam Tersembunyi, di mana ayakashi mengungkapkan dirinya sebagai dewa raksasa yang dikenal sebagai Oodanna, “Master Pemilik Penginapan”. Di sana, dia mengetahui bahwa dia dijadikan jaminan atas hutang kakeknya sebesar seratus juta yen, dan bahwa dia harus membayar harga atas keputusan ceroboh kakeknya dengan menikahi Oodanna. Aoi dengan berani menolak dan memutuskan untuk menyelesaikan masalah dengan caranya sendiri: dia akan melunasi utangnya sendiri dengan membuka restoran di penginapan Oodanna.
Kakuriyo no Yadomeshi mengikuti perjalanan Aoi saat dia mulai mengubah dan menyentuh kehidupan ayakashi melalui satu senjata yang dia miliki untuk melawan mereka—masakannya yang lezat.
